La preservación excepcional y la estructura del pie revelan las transiciones ecológicas y los estilos de vida de los primeros terópodos voladores

Jun 18, 2023

Nature Communications volumen 13, Número de artículo: 7684 (2022) Citar este artículo

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La morfología de las almohadillas de los dedos y las escamas de las patas queratinizadas, la articulación de las articulaciones de las patas y la forma y el tamaño de las garras informan la capacidad de agarre, la cursorialidad y el modo de alimentación de las aves vivas. Aquí se presenta evidencia morfológica de los pies fósiles de los primeros terópodos voladores. Los tejidos blandos del pie y las articulaciones de las articulaciones se evalúan cualitativamente mediante fluorescencia estimulada por láser. La forma y el tamaño de la garra del pedal se analizan cuantitativamente utilizando morfometría tradicional. Interpretamos estos datos de pies entre la evidencia existente para comprender mejor la ecología evolutiva de los primeros terópodos voladores. Los voladores jurásicos como Anchiornis y Archaeopteryx muestran adaptaciones que sugieren estilos de vida relativamente terrestres. Los voladores del Cretácico temprano luego se diversifican hacia estilos de vida más aéreos, incluidos generalistas como Confuciusornis y especialistas como el escalador Fortunguavis. Algunas aves tempranas, como el Archaeopteryx de Berlín del Jurásico tardío y el Sapeornis del Cretácico temprano, muestran ecologías complejas aparentemente únicas entre las aves modernas muestreadas. Como un volador que no es un pájaro, es inesperado encontrar afinidades de Microraptor con un estilo de vida raptorial más especializado. Sus características similares a las de un halcón son raras entre los terópodos voladores conocidos de la época, lo que sugiere que algunos voladores que no son pájaros desempeñan funciones especializadas que desempeñan las aves en la actualidad. Demostramos diversos perfiles ecológicos entre los primeros terópodos voladores, cambiando a medida que se desarrolló el vuelo, y algunos voladores que no son aves tienen roles ecológicos más complejos.

La ecología de los primeros terópodos voladores ha sido revelada en parte por estudios previos relacionados con su anatomía, dieta, habilidades locomotoras y hábitats1,2,3,4,5,6,7,8. La anatomía de las patas de las aves vivas varía mucho debido a las diversas funciones ecológicas que desempeñan9,10,11,12. Estos roles ecológicos incluyen el lanzamiento basado en las patas en aves voladoras, posarse, vadear y nadar, así como la captura y desmembramiento de presas13,14. En el contexto de los datos ecológicos existentes1,2,3,4,5,6,7,8, refinamos los perfiles ecológicos de los primeros terópodos voladores comparando las almohadillas de sus dedos, escamas, garras y articulaciones con aves vivas. En particular, combinamos detalles de tejidos blandos y articulaciones visibles en los especímenes mejor conservados y bajo fluorescencia estimulada por láser (LSF)15, junto con análisis cuantitativos de la forma y el tamaño de la garra usando morfometría tradicional.

La cubierta queratinizada del pie, conocida como podoteca, abarca una variedad de tipos de escamas que en conjunto cubren las almohadillas carnosas de los dedos en la superficie plantar del pie16, las superficies lateral y dorsal de los dedos y porciones del metatarso. En las aves modernas, las diferencias morfológicas en las escamas y las almohadillas de los dedos se han correlacionado con las preferencias locomotoras y de alimentación10,11. Específicamente, las almohadillas de los dedos aplanadas se encuentran en las aves que se posan y viven en el suelo, o en las aves no depredadoras que usan sus patas para manipular alimentos (p. ej., loros)10. Las almohadillas 'bien desarrolladas' (es decir, aquellas con contornos semilenticulares moderadamente convexos en una vista lateral) y/o almohadillas 'protrusivas' (es decir, aquellas con contornos fuertemente convexos, semiovalados o semicirculares en una vista lateral) son se encuentra principalmente en las aves modernas que usan sus patas para cazar, ya que les proporcionan un agarre adicional10. Las escamas reticuladas en la superficie plantar de las patas de las aves rapaces modernas también reflejan la preferencia de presa. Las escamas reticuladas puntiagudas (llamadas 'espículas') se asocian más comúnmente con el águila pescadora (Accipitriformes: Accipitridae: Pandion sp.), un piscívoro especialista17, pero están muy extendidas entre las rapaces rapaces (p. ej., falcónidos, accipitridos)11. También se encuentran escamas reticuladas algo afiladas en las patas de los tucanes (ramphastids) que se utilizan para la manipulación de alimentos y en algunos pájaros carpinteros (picids)11 que son expertos escaladores verticales. Al igual que las almohadillas protrusivas10, las espículas brindan un agarre adicional18, lo cual es fundamental para las aves rapaces que dependen de sus patas para capturar presas.

Dos tipos principales de disposición de almohadillas para los dedos están típicamente presentes en las aves modernas18,19. La condición artral, en la que la almohadilla del dedo del pie está alineada con la articulación interfalángica (Fig. 1), es característica de las especies rapaces. La condición mesartral, en la que la almohadilla del dedo del pie está alineada con la propia falange (Fig. 1), se encuentra en formas no raptoriales. Estas dos condiciones no incluyen almohadillas que cubran más de una falange completa, aunque estas últimas también están muy extendidas entre las aves existentes20. La posición de las almohadillas de los dedos (es decir, mesartral frente a artral) en las aves modernas parece estar impulsada por la elección de la presa y el comportamiento de alimentación en lugar de la ascendencia común10, aunque también existe una variación considerable dentro de las especies e incluso entre los individuos20. Las almohadillas de los dedos artrales se encuentran en una gama de terópodos no avianos que se asocian principalmente con una dieta dominada por carnívoros (p. ej., carcarodontosaurios, tiranosauroides y dromeosáuridos21,22). Sin embargo, dado que el carnívoro es la condición ancestral de los terópodos23,24,25 y las almohadillas artrales se han identificado recientemente en el ornitisquio Psittacosaurus26, no se puede descartar un ancestro común como impulsor de la posición de las almohadillas de los dedos.

Esquema de los primeros terópodos voladores seleccionados que muestran las proporciones y la disposición de los huesos de los dedos y la morfología y disposición de las almohadillas de los dedos. No se indican las almohadillas que faltan (es decir, las que no se conservan). Las almohadillas de los dedos en todos los taxones están dispuestas artralmente, excepto Yanornis, que son mesartrales en el dedo III. Ilustraciones basadas en Microraptor (STM 5-75, STM 5-109, STM 5-172), Anchiornis (STM 0-1, STM 0-114, STM 0-147), Yanornis (STM 9-531), Sapeornis (HGM 41HIII0405), y Confuciusornis (STM 13-55).

Las aves modernas con una disposición artral y mesartral activan el mecanismo de bloqueo del tendón (TLM) durante el agarre27. El TLM mantiene la flexión de los dedos durante la percha o la captura de presas sin requisitos musculares adicionales, y se encuentra en casi todas las aves modernas (excluyendo paleognatos, por ejemplo, emús, ñandúes)27. La disposición artral almohadilla sobre articulación activa el TLM de manera más eficiente que la disposición mesartral almohadilla sobre falange, lo que sugiere que es una adaptación de agarre10,27. Sin embargo, se desconoce si la relación moderna observada entre el TLM y la alineación de las almohadillas de los dedos también estaba presente en los primeros voladores porque el TLM no se encuentra en los paleognatos y su registro fósil es deficiente. Por lo tanto, la disposición artral de las almohadillas de los dedos de los pies no se considera una adaptación de agarre especializada en nuestro análisis de fósiles.

La forma y el tamaño de las garras de las aves modernas se han investigado durante décadas. Estos datos se han utilizado para estudiar la paleoecología28 de los terópodos utilizando una variedad de enfoques (p. ej., ref. 29, 30, 31; ver ref. 32, 33 para obtener información sobre las garras de los vertebrados en general). Una revisión reciente8 encontró que el método más eficaz era la morfometría tradicional que implicaba mediciones procesadas estadísticamente de la longitud de los dedos, el tamaño relativo de los dedos y la curvatura de las pezuñas9,34. Específicamente, la morfometría tradicional fue capaz de separar a las rapaces que inmovilizaban a la presa en el suelo, golpeaban a la presa de manera conmocionante con un pie cerrado, constreñían exclusivamente a la presa hasta la muerte y cuyas garras perforaban profundamente a la presa9,34. El conjunto de datos morfométricos utilizado aquí12 se recopiló utilizando las mismas medidas que9,34 donde las medidas lineales se tomaron directamente y las medidas angulares se tomaron de fotografías. El conjunto de datos utilizado aquí12 tiene una cobertura filogenética general más amplia (21 familias frente a 15 en la referencia 9, 34), aplica categorías ecológicas a una gama más amplia de taxones (n = 66 aquí, n = 39 en la referencia 9, 34) y utiliza puntos de referencia basados ​​en huesos que se aplican mejor a los fósiles. El conjunto de datos también carece de mediciones de falanges sin garras en comparación con9,34 porque los huesos de los dedos de los pies suelen estar desarticulados y mezclados en las muestras esqueléticas modernas, lo que dificulta su identificación12. El comportamiento raptorial llamativo y restrictivo, como se observa en la mayoría de los accipítridos y falcónidos, está asociado con un aumento en la curvatura de la uña, un agrandamiento del dedo I y el agrandamiento de un dedo opuesto (generalmente el dígito II)9,12,34. Las rapaces constrictoras especializadas (es decir, las rapaces que tienen una anatomía pedal especializada para constreñir a sus presas combinada con un nicho dietético restringido a animales lo suficientemente pequeños como para ser constreñidos), como los búhos, tienden a tener una curvatura de garras ligeramente mayor y garras de tamaño inferior9,12,34. Las águilas pescadoras, que se especializan en clavar las garras en los peces, son similares a las constrictoras, pero tienen garras mucho más curvadas9,12,34. Las aves que no son rapaces tienden a tener garras del mismo tamaño en cada dedo o tienen un dedo agrandado III12. Las aves terrestres no rapaces tienen garras con muy poca curvatura12. Las aves posadas que no son rapaces tienden a tener garras fuertemente curvadas12 (pero ver ref. 35).

Las aves modernas pueden poseer cualquier combinación de articulaciones de las patas fuertemente o débilmente ginglimoideas (articulaciones tarsometatarsianas e interfalángicas)34. Las articulaciones fuertemente ginglimoideas son articulaciones en forma de bisagra que restringen el rango de movimiento de las falanges a un plano sagital, lo que permite una mayor resistencia a las cargas de torsión mientras ejerce un fuerte agarre34,36,37. Las articulaciones con ginglimoide débil son articulaciones mucho más planas y menos articuladas que permiten una mayor amplitud de movimiento, incluidos los movimientos mediolaterales34,36. En general, los aumentos de la ginglimoide articular se interpretan como un aumento de la fuerza de prensión34,37. Se observan articulaciones interfalángicas fuertemente ginglimoideas en todas las aves rapaces modernas, así como en los dromeosáuridos eudromeosaurios34,37. Estos proporcionan a las articulaciones una mayor resistencia a la torsión, beneficiosa para la caza de grandes presas en apuros34. Se observan articulaciones ginglimoideas débiles en aves cursoriales modernas, como ratites y emú, y en terópodos cursoriales no avianos como los ornitomimosaurios34,36,37. Las articulaciones interfalángicas débilmente ginglimoideas en el dedo III se consideran altamente indicativas de cursorialidad, ya que se espera que el dedo central de un animal que corre experimente una tensión de torsión baja34,36. Los dígitos II y IV pueden ser ginglimoides o ginglimoides débiles en los taxones cursoriales, ya que resisten el movimiento lateral y, por lo tanto, experimentan más tensión torsional34,36.

Aquí aplicamos este marco ecomorfológico basado en las patas de las aves modernas a especímenes excepcionalmente bien conservados de los primeros terópodos voladores Ambopteryx (solo planeando6), Anchiornis, Archaeopteryx, Confuciusornis, Fortunguavis, Microraptor, Sapeornis y Yanornis4. Lo hacemos sobre la base de que los taxones de estudio son los parientes fósiles más cercanos de las aves modernas y tienen patas que comparten similitudes morfológicas y funcionales con las aves modernas9,21,22,28,29,30,31,34,37,38. Algunos estilos de vida modernos de las aves requieren adaptaciones específicas, por ejemplo, los estilos de vida raptoriales y de percha modernos requieren uno o más dígitos oponibles. Hay casos especiales en los que las líneas de evidencia pueden apuntar a tales estilos de vida modernos, pero las especializaciones asociadas están ausentes o menos desarrolladas. Se discuten las implicaciones de estos casos especiales, ya que pueden arrojar una valiosa luz sobre la evolución de los estilos de vida modernos. Los pies de cocodrilo modernos no son comparaciones útiles con los taxones de estudio, ya que son morfológica y funcionalmente distintos por ser plantígrados, a menudo palmeados y especializados para un estilo de vida semiacuático39. Interpretamos nuestros datos de pies fósiles en el contexto de los datos ecológicos existentes para los primeros terópodos voladores para refinar nuestra comprensión de los perfiles ecológicos presentes en los orígenes del vuelo de los terópodos.

Más de 1000 fósiles de una gama filogenéticamente amplia de los primeros terópodos voladores se estudiaron bajo LSF40 en el Museo de la Naturaleza de Shandong Tianyu en la provincia de Shandong, China. Esta colección reveló 12 especímenes con almohadillas para los pies, escamas para los pies y garras que se conservaron parcial o totalmente y pertenecen a los primeros voladores Anchiornis, Confuciusornis, Sapeornis, Yanornis y Microraptor. Este subconjunto toma muestras de anquiornítidos, pigostilos divergentes tempranos, ornituromorfos divergentes tempranos y microraptorinos. Sin embargo, para obtener mejores muestras de los primeros voladores avialanos, los especímenes de Archaeopteryx de Berlín y Thermopolis se estudiaron de primera mano en Alemania y los Estados Unidos, respectivamente, aunque estos no produjeron tejidos blandos de los pies bajo LSF. Para aumentar aún más la amplitud filogenética de nuestros análisis, también se incluyeron especímenes de Ambopteryx y Fortunguavis utilizando datos de garras de la literatura y fotografías publicadas, a pesar de que carecían de tejidos blandos pedales bien conservados. Ambopteryx fue elegido como ejemplo de un terópodo volador no paraviano (solo planeando6) mientras que Fortunguavis fue elegido para representar a Enantiornithes. Las definiciones de las características de los tejidos blandos se proporcionan en la sección Métodos y en la Fig. 1 complementaria. En esta sección, presentamos descripciones morfológicas de la anatomía del pedal esquelético y del tejido blando (Figs. 1–6), así como la morfometría tradicional de las garras del pedal que son interpretado mediante análisis de componentes principales (PCA) y análisis discriminante lineal (LDA) (Figs. 7 y 8 y Tablas 1 y 2).

Fósil bajo luz blanca y fluorescencia estimulada por láser. c Primer plano de escamas reticuladas y escuteladas en el dígito IV, con flechas que indican escamas reticuladas espiculadas ejemplares. d Dibujo interpretativo, donde las líneas sólidas indican límites estructurales conservados y las líneas discontinuas representan límites asumidos o completados. Obsérvese la disposición artral de las almohadillas de los dedos de los pies en las que los pliegues entre las almohadillas no se alinean con las articulaciones de las falanges.

Fósil bajo luz blanca y fluorescencia estimulada por láser. c Primer plano de escamas reticuladas y escuteladas en el dedo IV. d Dibujo interpretativo, donde las líneas sólidas indican límites estructurales conservados y las líneas discontinuas representan límites asumidos o completados.

Fósil bajo luz blanca y fluorescencia estimulada por láser. c Primer plano de escamas reticuladas en el dedo II. d Dibujo interpretativo, donde las líneas sólidas indican límites estructurales conservados y las líneas discontinuas representan límites asumidos o completados.

Dibujo interpretativo, donde las líneas continuas indican límites estructurales conservados y las líneas discontinuas representan límites asumidos o completados. Basado en una fotografía de S. Abramowicz en ref. 106.

Fósil bajo luz blanca y fluorescencia estimulada por láser. c Dibujo interpretativo, donde las líneas continuas indican límites estructurales conservados y las líneas discontinuas representan límites asumidos o completados.

Los conjuntos de datos a incluyen y b excluyen las mediciones del dígito I, ya que la mayoría de los paravianos fósiles en este estudio no conservan el dígito I. En ambos gráficos, la curvatura de la garra aumenta en PC1 y el tamaño de la garra en relación con el dígito III aumenta en PC2. Consulte la Fig. 8 para conocer las cargas de caracteres precisas. Abreviaturas de taxones: Am Ambopteryx IVPP V24192, An1 Anchiornis STM 0-1, An2 Anchiornis STM 0-114, An3 Anchiornis STM 0-147, Ar1 Archaeopteryx MB.Av.101, Ar2 Archaeopteryx WDC-CSG-100, C1 Confuciusornis IVPP V13156, C2 Confuciusornis STM 13-55, F Fortunguavis IVPP V24192, M1 Microraptor STM 5-75, M2 Microraptor STM 5-109, M3 Microraptor STM 5-172, S Sapeornis HGM 41HIII0405, Y Yanornis IVPP V13558.

Ambopteryx (IVPP V24192) puede tener articulaciones interfalángicas ginglymoideas débiles en el extremo distal de los dedos III-2 y IV-341. Sin embargo, esta observación es incierta debido a la mala conservación de las falanges. Las superficies de articulación de las falanges restantes y de las facetas distales del tarsometatarso tampoco pudieron identificarse debido a su mala conservación.

Las almohadillas digitales en Microraptor (STM 5–75, STM 5–109, STM 5–172) están dispuestas artralmente (Figs. 1 y 2). Debido a la conservación inconsistente, solo una sola almohadilla, la almohadilla de la garra, que cubre el tubérculo de la garra, es visible en el dígito II de cualquier espécimen dentro de nuestra muestra (STM 5-75). Esta almohadilla está parcialmente preservada pero parece estar bien desarrollada. Digit III conserva tres almohadillas bien desarrolladas (incluida la almohadilla de la garra), con un pliegue amplio entre la primera y la segunda almohadilla, y un pliegue más pequeño entre la segunda y la tercera almohadilla. En el dígito IV, hay cuatro almohadillas, incluida la almohadilla de la garra. En STM 5-109, la primera almohadilla (que abarca la articulación entre las falanges IV-1 y IV-2) sobresale, tiene un contorno semioval y está separada de la segunda almohadilla por un amplio pliegue. Los surcos separan las almohadillas restantes. En STM 5-75, donde se conserva mejor, la almohadilla tarsal sobresale y está muy separada de la primera almohadilla del dedo IV por un surco.

Según el espécimen más conservado, STM 5–109, se encuentran presentes tres morfologías de escamas distintas: (1) escamas escutadas subrectangulares, polarizadas, en la parte dorsal de cada dedo (~0,32–1,05 mm de longitud anteroposterior); (2) escamas escuteladas no imbricadas, subredondeadas e irregulares, poligonales en las superficies laterales de las falanges y las superficies dorsolaterales de las almohadillas digitales (~0,13–0,88 mm de diámetro), y (3) diminutas poligonales, subredondeadas e irregulares, no escamas reticuladas imbricadas que cubren la parte inferior de las almohadillas digitales (~0,10–0,55 mm de diámetro). Cuando se exponen en vista lateral en STM 5-109 (es decir, a lo largo de los márgenes ventrales), las escamas reticuladas son fuertemente convexas y se asemejan a espículas en al menos la segunda almohadilla del dedo IV (Fig. 2c).

Los dedos II, III y IV de Microraptor tienen articulaciones interfalángicas fuertemente ginglimoides (p. ej., STM 5-109, STM 5-172) (Fig. 2a). Las juntas están particularmente bien conservadas en STM 5-109. Aunque los surcos sagitales en el extremo distal de las falanges no son completamente observables, las facetas de articulación distal en forma de bisagra son distintas en casi todas las falanges. Los extremos proximales cóncavos de las falanges también se observan fácilmente en vista lateral. Las facetas distales del metatarsiano II y el metatarsiano III en STM 5–109 son moderadamente ginglimoides. Las articulaciones de las articulaciones no están claras en Microraptor STM 5–75 debido a la mala conservación, pero presumiblemente se parecían a las de los otros especímenes en vida.

Las almohadillas de los dedos de Anchiornis (STM 0–1, STM 0–7, STM 0–114, STM 0–125, STM 0–144, STM 0–147) están dispuestas artralmente (Figs. 1 y 3). El hallux conserva una almohadilla de uña bien desarrollada y dos almohadillas más pequeñas a lo largo de la primera falange. Solo la almohadilla grande y bien desarrollada de la uña del dedo II es visible en cualquier muestra (STM 0–114). Tres almohadillas para los dedos bien desarrolladas están presentes en el dedo III, aunque no están todas representadas en un solo espécimen; los surcos/pliegues no se pueden discernir como resultado. En el dígito IV, hay cuatro almohadillas relativamente bajas que tienen un contorno semilenticular y, por lo tanto, están menos desarrolladas que en Microraptor. Hay un pliegue entre la penúltima almohadilla y la almohadilla de la uña (STM 0-1, STM 0-114), mientras que los surcos separan las almohadillas restantes. A diferencia de Microraptor, la almohadilla tarsal (STM 0–144, STM 0–147) está bien desarrollada (no protruye) y separada de la primera almohadilla del dedo IV de tamaño similar por un surco ancho. Todas las almohadillas, incluida la tarsal, son semilenticulares en la cara lateral. Escamas reticuladas diminutas cubren las superficies ventrales de las almohadillas digitales y tarsales en STM 0–147 (~0,14–0,48 mm de diámetro en las almohadillas digitales, hasta ~0,56 mm de diámetro en la almohadilla tarsal). Estas escamas reticuladas son subredondeadas en vista plantar, uniformemente distribuidas y típicamente globosas (pero tienen un relieve más bajo que en Microraptor), aunque en parte del STM 0–114, más notablemente en el dedo IV, parecen formar espículas afiladas. Las escamas escuteladas (~0,19–0,83 mm de diámetro) cubren las porciones lateral y dorsolateral de los dedos en STM 0–147, y con mayor frecuencia son subredondeadas o, con menor frecuencia, poligonales a irregulares. Las escamas escutadas probables solo son visibles esporádicamente en STM 0–147, donde forman una fila tenue de escamas polarizadas dorsales a algunas de las falanges (~0,96–1,40 mm de longitud anteroposterior).

En la mayoría de los especímenes de Anchiornis que estudiamos (STM 0-1, STM 0-125, STM 0-147), los dedos II, III y IV tienen articulaciones interfalángicas ginglimoideas débiles (Fig. 3a). Las dos excepciones incluyen STM 0–7 y STM 0–114, en las que el dígito IV de STM 0–7 tiene articulaciones interfalángicas ginglymoid, y el dígito III-1 de STM 0–114 tiene un extremo distal que parece ginglymoid. Las carillas tarsometatarsianas distales también tienen un ginglimoide débil (STM 0–1, STM 0–7, STM 0–144).

En el espécimen de Berlín de Archaeopteryx (MB.Av.101)42, las articulaciones interfalángicas son todas débilmente ginglymoideas. Las facetas distales del tarsometatarso no son observables en este espécimen. El espécimen de Thermopolis de Archaeopteryx (WDC-CSG-100)43 presenta articulaciones ginglimoides en el dedo II-1 del pie derecho y el dígito III-1 del pie izquierdo, en las que se puede observar claramente la articulación distal en forma de bisagra. Las articulaciones interfalángicas del dedo IV y el dedo III-2 del pie derecho parecen tener un ginglimoide débil. Las articulaciones tarsometatarsianas distales son débilmente ginglimoideas tanto en el pie izquierdo como en el derecho. No se conserva podoteca observable para Archaeopteryx.

Tomamos imágenes de más de 500 especímenes de Confuciusornis usando LSF en el STM y el IVPP. Identificamos los mejores tejidos blandos del pie en dos especímenes, STM 13–55 y IVPP V13156. STM 13–55 es un individuo hembra completo y articulado basado en la ausencia de retrices ornamentales en la cola44. Los pedes están expuestos en vista plantar, aunque sólo el pie izquierdo conserva detalles notables de la podoteca (Fig. 4). El dedo I está bien conservado y cubierto por una sola almohadilla que encierra la primera falange y el tubérculo flexor de la uña. La primera almohadilla del dedo del dedo II es la única almohadilla adicional conservada en el espécimen y tiene un nivel de desarrollo similar al de las almohadillas del dedo del pie de Anchiornis: la almohadilla es relativamente plana, de contorno semilenticular, se extiende por la articulación entre la primera y la segunda. falange (es decir, exhibe arreglo artral; Figs. 1 y 4), y está separada del dígito I por un amplio surco. Las escamas reticuladas de los dedos son pequeñas (~0,11–0,62 mm de diámetro) pero no claramente visibles debido a la conservación imperfecta. Los márgenes ventrales de las almohadillas revelan escamas reticuladas con formas de cúpula baja (globadas). Escamas escutadas incompletamente conservadas están presentes en la superficie dorsal del dedo I y en el extremo proximal del metatarso. No se pudo verificar una almohadilla tarsal previamente identificada (Fig. 4c de la ref. 38) en el pie izquierdo de un espécimen diferente (IVPP V13156). La inspección de las figuras publicadas muestra que los márgenes no están lo suficientemente bien conservados para identificar esto como una almohadilla para los dedos o como una posible red entre los dígitos I y II. Estos autores38 también reportaron la presencia de almohadillas falángicas grandes y “almohadillas interfalángicas” más pequeñas (= pliegues) en los dedos; sin embargo, tampoco pudimos identificarlos en las cifras disponibles.

Solo un espécimen descrito anteriormente, Confuciusornis STM 13–55, tiene una clara conservación de las articulaciones de los pies. Las articulaciones interfalángicas de los dedos II, III y IV son ginglimoides (Fig. 4a, b). Desde el pie derecho, la articulación distal en forma de bisagra es particularmente visible en el dedo II-2, el dedo III-1 y el dedo III-3. En el tarsometatarso, la faceta distal del metatarsiano III es ginglimática, aunque la faceta no está clara en los metatarsianos I, II y IV.

La podoteca de Sapeornis está bien conservada en los pies del espécimen 41HIII0405 (Fig. 5). Todas las almohadillas digitales, incluida la del hallux, están bien desarrolladas y dispuestas artralmente (Figs. 1 y 5). Basado en el pie izquierdo, el dígito I tiene solo una almohadilla (garra), con un surco ancho que se extiende la mayor parte de la longitud de la falange I-1. El dedo II del pie izquierdo tiene dos almohadillas, incluida la almohadilla de la uña, separadas por un pliegue. Parece haber un surco ancho entre la almohadilla proximal del dedo II y el surco en el dedo I. Como se ve en el pie derecho, el dedo III tiene tres almohadillas, incluida la almohadilla de la uña, cada una separada por un pliegue. Solo la almohadilla de la garra es claramente visible en el dedo IV del pie izquierdo, aunque el contorno de dos almohadillas adicionales en el dedo IV del pie izquierdo puede superponerse sobre parte del dedo III adyacente. El pie derecho muestra más claramente al menos tres almohadillas visibles en el dedo IV. La almohadilla tarsal no es visible en ninguno de los dos pies, aunque no podemos descartar que no haya sido oscurecida por el hallux u otra parte del pie. Solo hay un tipo de escama presente: escamas reticuladas globosas, subcirculares a irregulares, distribuidas a lo largo de la parte inferior de los cuatro dedos (como se conserva) y a lo largo del margen dorsal del dedo I, donde están menos definidas. Estas escamas reticuladas miden entre 0,15 y 0,73 mm de diámetro en los dedos y hasta 0,94 mm de diámetro en la superficie ventral del metatarso. Las espículas y otros tipos de escamas están ausentes.

Las articulaciones interfalángicas de los dedos II, III y IV son fuertemente ginglimoides en la muestra de Sapeornis 41HIII0405 (Fig. 5). El extremo proximal de las falanges son todos visiblemente cóncavos en el pie izquierdo. El extremo distal en forma de bisagra de las falanges es visible y la ginglimoide es prominente en las falanges II-1 y III-2, donde los extremos distales redondeados encajan en la concavidad del extremo proximal de las falanges adyacentes. Las articulaciones distales del metatarsiano II y el metatarsiano III son ginglymoid y el metatarsiano IV distal es débilmente ginglymoid en el pes izquierdo.

Fortunguavis (IVPP V18631) tiene una mezcla de articulaciones totalmente y débilmente ginglimoides45. Aunque la preservación del extremo distal del dedo II-1 dificulta la observación de la superficie articular, la cresta sagital en el extremo proximal del dedo II-2 sugiere una articulación ginglimoide. Un surco sagital en forma de bisagra está presente en el extremo distal de todas las falanges no ungueales del dedo III. El extremo proximal del dedo III-3 parece cóncavo con un borde sagital observable, mientras que los extremos proximales de los dedos III-1 y III-2 son menos cóncavos. Por lo tanto, el dedo III tiene una combinación de articulaciones ginglimoide y ginglimoide débil. La mayoría de las falanges del dedo IV están demasiado aplastadas para observar las articulaciones, aunque el IV-4 parece completamente ginglimoideo en ambos extremos. No podemos determinar si las facetas distales de los metatarsianos I o II son ginglimoides. El metatarsiano III tiene una faceta distal con ginglimoide débil y el metatarsiano IV tiene una faceta distal con ginglimoide. No se conserva podoteca observable para Fortunguavis.

Los pies de Yanornis STM 9-531 están expuestos en vista dorsal, por lo que no es posible determinar la forma de la almohadilla (Fig. 6). Sin embargo, las invaginaciones poco profundas en el margen medial del tegumento a lo largo del dedo III confirman que las almohadillas de los dedos estaban dispuestas mesartralmente dentro de este dedo en particular, lo que contrasta con los otros taxones en este estudio (Fig. 1). Sin embargo, el dedo II parece mostrar una disposición artral de su único dedo del pie distinguible. Otros detalles son difíciles de confirmar ya que los dígitos II y III y los dígitos III y IV están muy juntos en la mayor parte de su longitud; solo la uña del dedo IV y las falanges III-3 y III-4 (garra) del dedo III están libres. Se ven dos tipos de escamas en la pata: escamas escutelladas (~0,23–1,07 mm de diámetro) que cubren la mayor parte de la superficie dorsal de la pata, y escamas escutadas que cubren las superficies dorsales de las falanges de los dedos II–IV, y la distal tercio de los metatarsianos (~0,57–1,87 mm de longitud anteroposterior). Las escamas reticuladas definitivas no se pueden ver conservadas en la cara dorsal.

Todos los especímenes de Yanornis estudiados (STM 9-531 [Fig. 6a] y IVPP V1335846 que carece de podoteca) tienen articulaciones interfalángicas ginglimoideas débiles. Los extremos distales débiles en forma de bisagra de las falanges son visibles en IVPP V13358. Los extremos proximales de las falanges son solo débilmente cóncavos. Las morfologías de las facetas distales del tarsometatarso tanto en STM 9-531 como en IVPP V13358 no son visibles.

Los gráficos de análisis de componentes principales (PCA) y análisis discriminante lineal (LDA) de datos de morfometría tradicional (TM) se proporcionan en la Fig. 7, con los pesos de los caracteres representados en la Fig. 8. Las predicciones discriminantes para LDA se proporcionan en la Tabla 1. En el PCA , PC1 representa la curvatura de la garra y PC2 representa la relación de tamaño entre los dedos del pie. En el LDA, la curvatura de la garra tiene poco efecto sobre la separación (aunque su efecto generalmente aumenta en los LD que son menos influyentes en general), con la relación de los dígitos I y II al dígito III opuesta al efecto del dígito IV. Ver ref. 12 para una discusión de las tendencias de los grupos modernos en estos datos. Dado que el dígito I no se conserva en varios especímenes fósiles, se presentan datos que incluyen y excluyen el dígito I, de modo que se pudieran incluir todos los especímenes del estudio.

Se proporcionan gráficos para conjuntos de datos con un dígito I incluido y b excluido. En ambas gráficas, PC1 está dominado por la curvatura de la garra donde la curvatura aumentada corresponde a valores crecientes de PC1, y PC2 está dominado por proporciones crecientes de longitudes de arco de los dígitos I, II y IV en relación con el dígito III.

PC1 y PC2 (Fig. 7) explican el 74,1% de la varianza total cuando se incluyen todos los dígitos y el 79,5% cuando se excluye el dígito I. Ambopteryx (IVPP V24192) ocupa una región única del morfoespacio, trazando en PC1 similar a las aves terrestres y en PC2 similar a las aves posadas. Un espécimen de Anchiornis (STM 0-114) también habita en una región única del morfoespacio, con unguales I y II muy agrandados y curvatura de la garra extremadamente baja (con y sin el dedo I incluido), mientras que los dos especímenes restantes (STM 0-1 , STM 0-147) entre aves terrestres. Dos especímenes de Microraptor (STM 5-75, STM 5-172) se trazan entre rapaces restrictivas, con el tercero (STM 5-109) en una región deshabitada del morfoespacio que representa un dígito I y II excepcionalmente grande en relación con el dígito III. Archaeopteryx (MB.Av.101, WDC-CSG-100) y Confuciusornis se ubican en la región intermedia entre las aves terrestres y las rapaces constrictoras especializadas. Con el dígito I incluido, todos los ejemplares muestran mayor afinidad raptorial, excepto el ejemplar de Archaeopteryx MB.Av.101, que muestra mayor afinidad con aves terrestres y alcaudón. Independientemente de la inclusión del dígito I, las parcelas de Sapeornis y Fortunguavis (IVPP V24192) con aves posadas y las parcelas de Yanornis con aves terrestres.

Las predicciones discriminantes para LDA (Tabla 1) son consistentes independientemente de la inclusión del dígito I, excepto para Fortunguavis y el espécimen de Berlin Archaeopteryx (MB.Av.101), donde la confianza disminuye para la predicción más probable si se excluye el dígito I. Ambopteryx, Confuciusornis y Yanornis se recuperan como muy probablemente rapaces constrictoras especializadas con algunas afinidades con aves terrestres. Se predice que los tres especímenes de Microraptor probablemente tendrán un estilo de vida de rapiña restrictivo, con estilos de vida de rapiña llamativos y especializados constrictivos como el siguiente más probable. Se recupera un espécimen de Anchiornis (STM 0-147) con la misma probabilidad de tener un estilo de vida raptorial llamativo o especializado. Los otros dos (STM 0-1, STM 0-114) se recuperan como muy probablemente aves terrestres. El Thermopolis Archaeopteryx (WDC-CSG-100) se recupera como una rapaz constrictora especializada o llamativa. El Archaeopteryx de Berlín (MB.Av.101) muestra afinidades con aves carroñeras y terrestres. Sin embargo, cuando se excluye el dígito I, restringir la depredación raptorial se convierte en el resultado más probable para MB.Av.101. Sapeornis se recupera con más probabilidades de ser un ave posada, con una menor probabilidad de ser una rapaz constrictiva o llamativa. Fortunguavis siempre muestra cierta afinidad con las aves de percha no rapaces y las rapaces de contención. La afinidad con las aves rapaces llamativas solo se recupera cuando se incluye el dígito I. La afinidad con rapaces constrictoras especializadas solo se recupera cuando se excluye el dígito I. El análisis discriminante de componentes principales (DAPC) y sus predicciones son idénticos a LDA.

La exclusión del dígito I de los datos disminuye la precisión del análisis, pero se mantiene la precisión. En otras palabras, la exclusión del dígito I no afecta la capacidad de separar categorías ecológicas, aunque es menos probable que las aves modernas se asignen correctamente. Cuando se usaron ecuaciones LDA para reclasificar taxones modernos, la comparación de las reclasificaciones con las asignaciones verdaderas de Fleiss' Kappa47 fue mayor cuando se incluyeron los datos del dígito I (0,72 con el dígito I, 0,66 sin él). Las diferencias significativas honestas filogenéticas (medias de comparación de funciones por pares) utilizando el paquete R RRPP48 recuperaron el mismo número de grupos ecológicos estadísticamente diferentes, independientemente de la inclusión o exclusión del dígito I (compare la Tabla 2 con la Tabla S1 en la ref. 12). Kmult49 para datos de TM es 0,60 con DI excluida y 0,66 con DI incluida.

Históricamente, la ecología de los primeros terópodos voladores se ha basado en su anatomía, dieta, capacidades de locomoción aérea y terrestre, así como en los entornos y climas en los que vivían1,2,3,4,5,6,7,8.

Nuestro análisis de sus tejidos blandos y garras pedales preservados revela una gran diversidad en la morfología del pie que, en comparación con las aves modernas, nos permite restringir los perfiles ecológicos de los primeros terópodos voladores a medida que evolucionó el vuelo. Comenzando con los primeros escansoriopterygids6 que solo se deslizaban, encontramos que las garras de los pies de Ambopteryx están débilmente recurvadas con un tamaño y una morfología superficial comparables a las de los búhos modernos. Sin embargo, Ambopteryx carece de dígitos opuestos41, lo que sugiere que no era un cazador codicioso9. Dado esto, las garras débilmente recurvadas de Ambopteryx apuntan a un estilo de vida terrestre. La morfología de los pies de Ambopteryx es similar a la de los oviraptorosaurios que viven en el suelo (Scansoriopterygidae se ha recuperado dentro de Oviraptorosauria en algunos análisis50,51,52), por lo que esta morfología podría ser en parte heredada de su ancestro común. Las adaptaciones trepadoras extremas en las extremidades anteriores de Ambopteryx y otros scansoriopterygids53 apuntan a un perfil ecológico escansorial, por lo que puede ser que estos fueran adecuados para un estilo de vida escansorial sin especializaciones en la extremidad posterior.

Los voladores que no funcionan con avialan están representados por Microraptor en nuestro conjunto de datos, que muestra las afinidades más rapaces dentro de nuestra muestra. Su morfología de tejido blando (es decir, podoteca) (Figs. 1 y 2), datos de garras usando PCA y LDA (Fig. 7 y Tabla 1), comidas en conserva54,55,56 y potencial de vuelo con aleteo motorizado4 sugieren que estaba equipado para cazar presas voladoras y difíciles de sujetar. Las almohadillas protrusivas de Microraptor están ubicadas tanto en la almohadilla tarsal como en la almohadilla más proximal del dedo IV. Esto es indicativo de una capacidad de agarre precisa, ya que las almohadillas protuberantes brindan una ventaja depredadora, actuando como 'dedos' adicionales que penetran las plumas/pelo de las presas que luchan10,57. Las articulaciones interfalángicas fuertemente ginglymoid también sirven para aumentar las capacidades de agarre de Microraptor. Estas condiciones compartidas con rapaces ávidas modernas sugieren que sus presas potenciales eran aves, terópodos no avianos seleccionados, pequeños pterosaurios y mamíferos planeadores58. Los análisis de PCA y LDA indican además que Microraptor probablemente era una rapaz de contención, usando su dedo II agrandado en una función de fijación como en Deinonychus34, en consonancia con trabajos anteriores sobre sus huesos largos y falanges sin garras37. Sin embargo, el dígito I es problemático en este escenario ya que es el dígito más pequeño59 y no podría funcionar en oposición al dígito II para agarrar presas9 (contra60). En cambio, el agarre principal del dedo II probablemente fue asistido por Microraptor apoyando su peso corporal sobre el tarsometatarso34. Esta hipótesis está respaldada por el pequeño tamaño de su presa conservada54,55,61,62, que quedaría inmovilizada bajo el peso de Microraptor.

En Anchiornis, un estilo de vida terrestre y adaptaciones para capturar presas no voladoras están representados por la morfología del tejido blando de la podoteca (Figs. 1 y 3), datos de garras usando PCA y LDA (Fig. 7 y Tabla 1), articulaciones interfalángicas débilmente ginglymoides (Fig. 1), las comidas en conserva63 y su potencial relativamente bajo para el vuelo motorizado4. Las almohadillas de los dedos 'bien desarrolladas' en Anchiornis indican capacidades raptoriales asociadas con la caza de presas que habitan en el terreno, como en las aves modernas10. El potencial de un vuelo de aleteo de potencia más débil en Anchiornis en comparación con otros primeros voladores (incluido Microraptor4), respalda un estilo de vida más centrado en la tierra. Esto es consistente con las articulaciones interfalángicas débilmente ginglimoideas típicas de los dinosaurios cursoriales aviares y no aviares34,36, y lagartijas y peces preservados en su tracto digestivo63. Tanto Microraptor como Anchiornis conservaron un pie ancestral funcionalmente tridáctilo con un dígito I reducido. Sin embargo, a diferencia de Microraptor, Anchiornis carece de almohadillas protrusivas, lo que sugiere que era menos capaz de cazar presas voladoras, y que se ve respaldado por sus capacidades de vuelo más débiles4. Los especímenes de Anchiornis muestran una curvatura de la garra baja (contra64) y una garra del dedo II pequeña en relación con la garra del dedo III (también en relación con la longitud de las falanges sin uña37). Ambas características no indican un comportamiento raptorial de clavar/golpear y no se encuentran en los buitres carroñeros modernos o en las aves posadas. El comportamiento raptorial de constricción especializado es mecánicamente improbable ya que Anchiornis carece de dígitos pedales completamente opuestos (Fig. 3). Por lo tanto, los datos de la podoteca anteriores, así como el trabajo previo que indica una capacidad de vuelo relativamente más débil4, complementan nuestros datos de PCA y LDA para respaldar un estilo de vida principalmente terrestre para Anchiornis.

Aunque las podotecas no se conservan, los especímenes de Archaeopteryx de Berlín y Thermopolis tienen garras menos curvadas que la mayoría de las aves carroñeras y posadas modernas. Esto es consistente con el trabajo anterior sobre la curvatura de la garra30,65, las proporciones de las falanges no ungueales66, la longitud de los huesos de las extremidades67 y los rasgos locomotores discretos2 (contrario al trabajo anterior sobre la curvatura de la garra28,64). Esta característica es similar a las modernas rapaces o aves constrictoras especializadas con un estilo de vida terrestre. Las garras de tamaño similar, que se encuentran solo en el espécimen de Thermopolis, son otra característica de las modernas rapaces constrictoras especializadas. Sin embargo, podría decirse que el espécimen de Thermopolis es más consistente con un estilo de vida terrestre, ya que carece de los dígitos oponibles 'mejorados' (es decir, el dígito I más grande o el dígito IV oponible) que se encuentran en las rapaces que usan sus patas para agarrar presas9. Las articulaciones interfalángicas y tarsometatarsianas ginglimoideas débiles en general también indican un pie mal adaptado para agarrar. La garra del dígito III del espécimen de Berlín es proporcionalmente más grande que la mayoría de las rapaces constrictoras o aves terrestres especializadas modernas, de acuerdo con las proporciones de las falanges sin garra68. Combinado con la baja curvatura de todas sus garras y principalmente articulaciones interfalángicas ginglymoideas débiles, esto sugiere una ecología sin análogo moderno entre nuestro conjunto de datos. Los especímenes de Berlín y Thermopolis han sido propuestos como especies separadas, particularmente en base a las diferencias en la morfología de las pezuñas43,69, lo que puede explicar sus diferentes señales ecológicas.

Anteriormente se propuso un estilo de vida generalista para Confuciusornis utilizando observaciones mandibulares cualitativas y un consumo de peces70, pero esto último ha sido puesto en duda1. Un estilo de vida generalista actualmente se sustenta en diferentes señales ecológicas de sus garras, podoteca y mandíbulas. Las garras de curvatura baja-media de tamaño similar indican dos posibles estilos de vida. En primer lugar, un estilo de vida raptorial restrictivo especializado acorde con el trabajo anterior sobre la curvatura de la garra64 y las falanges sin garra37. Alternativamente, un estilo de vida terrestre consistente con trabajos previos sobre proporciones de las falanges sin garras66, longitud de los huesos de las extremidades67 y evaluación cualitativa de los pes71 (en contraposición a trabajos anteriores sobre longitud de los huesos de las extremidades72, curvatura de las garras65, rasgos locomotores discretos2 y evaluación cualitativa de los pes73,74,75 ,76) (Fig. 7 y Tabla 1). Las pocas almohadillas observables de Confuciusornis son bajas, lo que indica menos afinidades raptoriales que Microraptor (Figs. 1, 2 y 4). Las articulaciones interfalángicas ginglymoideas en Confuciusornis apuntan hacia adaptaciones para agarrar, aunque no distinguen entre agarrar para depredación raptorial o posarse o trepar no depredadores. Trabajos anteriores muestran que la mandíbula tiene una gran ventaja mecánica y un perfil de estrés similar al de los herbívoros modernos8,77. También notamos que Confuciusornis era extremadamente común en su hábitat volcánicamente activo, húmedo a semiárido78. Los generalistas tienden a dominar los volátiles entornos modernos79, lo que respalda aún más nuestra propuesta de Confuciusornis como generalista ecológico.

Trabajos anteriores han demostrado que Sapeornis es un planeador térmico inesperadamente herbívoro80,81,82,80,83, ya que los planeadores térmicos modernos son principalmente carnívoros84. Este conflicto entre los rasgos relacionados con la herbivoría y la carnivoría también se ve en nuestros datos adicionales de las almohadillas de las garras y los dedos. Las garras recurvadas de Sapeornis y la garra grande del dígito III se ajustan a un pájaro posado no rapaz, de acuerdo con las reconstrucciones de este como un herbívoro arbóreo. Esto está de acuerdo con el trabajo anterior sobre la curvatura de la garra64,65, la longitud de los huesos de las extremidades67, los rasgos locomotores discretos2 y la evaluación cualitativa de la pes85. Las almohadillas de los dedos 'bien desarrolladas' (Figs. 1 y 5)86 sugieren una capacidad de agarre, que podría beneficiar la alimentación de los carnívoros. Las articulaciones interfalángicas muy ginglimoideas también apuntan a la capacidad de prensión, pero como en Confuciusornis, no necesariamente indican prensión raptorial. Estas características inusuales de Sapeornis sugieren que era un volador termal herbívoro ecológicamente complejo que complementaba su dieta con carne, quizás análoga al moderno buitre palmero (Gypohierax)87.

Fortunguavis es una enantiornitina que originalmente se propuso como scansorial45. Los datos de garras de PCA y LDA respaldan un estilo de vida posado no raptorial. Sin embargo, nuestro conjunto de datos no permite probar un estilo de vida trepador, ya que no distingue a los especialistas trepadores de las aves posadas que no son rapaces. En el PCA, las garras de Fortunguavis caen justo fuera de las de las aves de percha que no son rapaces (Fig. 7). En el estudio original2,45 y en nuestro PCA, Fortunguavis parcelas cerca de loros guacamayos (Ara), que son aves que comúnmente escalan árboles y redes de cerramiento y se clasificaron como recolectores aéreos en lugar de trepadores2. El aumento de la ginglimoide de las falanges más distales, sin garras, también es paralelo al patrón de los guacamayos vivos88 y los loros de tallo89, que interpretamos como un compromiso entre la flexibilidad y la fuerza de agarre para la locomoción arbórea. En LDA, Fortunguavis tiene una afinidad constante con las perchas (Tabla 1).

Los tejidos blandos preservados en el pie de Yanornis STM 9-531 están expuestos en una vista dorsal (Fig. 6), lo que limitó las inferencias que podrían hacerse sobre la dieta o el comportamiento de este individuo. Aunque las formas de las almohadillas laterales de los dedos no son observables, las almohadillas están dispuestas mesartralmente en el dedo III, lo que contrasta con todos los demás taxones estudiados aquí. Las almohadillas mesartrales se encuentran en aves no rapaces modernas18,19, lo que sugiere que Yanornis tenía una capacidad de agarre menos eficiente que otros voladores tempranos en este estudio10,27. Yanornis IVPP V13558 tiene garras que son relativamente rectas, muy similares a las de las aves terrestres modernas y a las rapaces constrictoras especializadas (Fig. 7 y Tabla 1). Se observa que las rapaces constrictoras especializadas tienen falanges relativamente cortas en comparación con sus garras9, a diferencia de los yanornis que tienen falanges largas y garras relativamente cortas (compárese 90,91). Un estilo de vida raptorial restrictivo especializado también es inconsistente con las almohadillas mesartrales de los dedos de los pies y las articulaciones interfalángicas débilmente ginglymoideas en Yanornis. Por lo tanto, los datos de los pedales apuntan hacia una ecología principalmente terrestre, consistente con el trabajo anterior sobre la longitud de los huesos de las extremidades de las aves67 y las reconstrucciones de los ornituranos del Cretácico como no arbóreos92 (contra el trabajo sobre las falanges sin garras37). Además, las comidas en conserva brindan evidencia definitiva de que los Yanornis consumen pescado46,90, y están de acuerdo con su reconstrucción como un ave no arborícola.

Nuestro estudio demuestra que los primeros terópodos voladores tenían diversos perfiles ecológicos. Los perfiles más terrestres que recuperamos en los primeros voladores del Jurásico medio-tardío Ambopteryx, Anchiornis y Archaeopteryx indican que sus capacidades de vuelo más débiles3,4,6 no les permitían un estilo de vida completamente aéreo. Ambopteryx muestra extremidades anteriores trepadoras y deslizantes que se desacoplaron de sus extremidades traseras característicamente adaptadas al suelo. Encontramos que el Microraptor volador no aviano del Cretácico Inferior tiene el perfil de un cazador aéreo altamente especializado. Los datos actuales muestran que este estilo de vida era único dentro de Jehol Biota, y entre todos los demás terópodos voladores tempranos conocidos. Esto sugiere que los roles depredadores especializados que desempeñan las aves en los ecosistemas modernos93 fueron realizados por voladores que no son aves, como Microraptor. Confuciusornis se recupera como generalista, mientras que Fortunguavis se recupera como ave posada y Yanornis como principalmente terrestre. Otras aves voladoras tempranas tienen perfiles ecológicos diferentes de cualquier ave moderna en este estudio que sería valioso explorar más a fondo, por ejemplo, Berlin Archaeopteryx y Sapeornis. Los generalistas suelen sobrevivir a los especialistas en tiempos de crisis del ecosistema94. Nuestros resultados revelan los primeros voladores especialistas no avianos y avianos que serían más susceptibles a la extinción durante tales crisis. Esto debe tenerse en cuenta a medida que trabajamos para comprender mejor la rotación de los terópodos voladores y el surgimiento de las aves modernas.

CMNH, Museo Carnegie de Historia Natural, Pittsburgh, Estados Unidos; FMNH, Museo de Historia Natural de Florida, Gainesville, Estados Unidos; HGM, Museo Geológico de Henan, Zhengzhou, China; IVPP, Instituto de Paleontología y Paleoantropología de Vertebrados, Beijing, China; MB, Museum für Naturkunde Berlín, Alemania; STM, Museo de la Naturaleza Shandong Tianyu, Pingyi, China; WDC, Wyoming Dinosaur Center, Thermopolis, Estados Unidos.

No se necesitaron permisos relevantes para el trabajo en este estudio. Las colecciones visitadas pusieron a disposición especímenes para su estudio de acuerdo con sus propias pautas éticas. Estos especímenes fueron estudiados de acuerdo con las pautas éticas de estas colecciones.

Se tomaron imágenes de más de 1000 fósiles paravianos primitivos del Museo de la Naturaleza de Shandong Tianyu usando LSF40 en busca de tejidos blandos del pie conservados (consulte la sección 'Fluorescencia estimulada por láser' para obtener más detalles). Esto reveló 12 especímenes con almohadillas plantares excepcionalmente conservadas que fueron seleccionadas y analizadas. Esto implicó estudiar la disposición y proporciones de las almohadillas de los dedos y las escamas de la podoteca, y las proporciones y geometría de las falanges y garras de los pies. También se incorporaron al estudio especímenes publicados previamente de Confuciusornis38 y Sapeornis95 con almohadillas conservadas para las patas, y las medidas de las garras de un espécimen adicional de Yanornis (IVPP V13558) se obtuvieron de la literatura46 ya que nuestro Yanornis pes focal (STM 9-531) se conserva en una orientación donde la morfometría de la garra no era posible. Si bien no se conocen especímenes de escansoriopterygid o enantiornithine que conserven porciones de la podoteca, incluimos mediciones de garras de Ambopteryx41 y Fortunguavis45 para comentar de manera más amplia sobre la ecología de la evolución del vuelo de los terópodos. Por la misma razón, también incluimos fotos de los especímenes de Archaeopteryx de Berlín y Thermopolis tomadas por MP y TGK.

En las colecciones de la Museo de Historia Natural de la Universidad de Nueva Inglaterra, Armidale, Australia y la Colección de Ornitología del Instituto de Investigación del Museo Australiano, Sydney, Australia. PRB y NJE recolectaron mediciones y fotografías en persona en la Universidad de Nueva Inglaterra, y LRT en el Museo Australiano Consulte Tsang et al.10 y la Información complementaria en este documento para obtener detalles adicionales.

Se tomaron muestras de garras de 61 taxones que cubren una amplia variedad de familias de aves corona (particularmente de aves rapaces) de las colecciones de esqueletos del Museo Carnegie de Historia Natural, Pittsburgh, Estados Unidos y el Museo de Historia Natural de Florida, Gainesville, Estados Unidos. Ver ref. 12 e Información complementaria en este documento para obtener detalles adicionales. Todas las garras fueron revisadas por alta porosidad, que es una patología común entre las aves cautivas en recintos con piso duro (ver también ref. 96). Las medidas y fotografías fueron recogidas personalmente por CVM

Se tomaron imágenes de especímenes fósiles bajo LSF para revelar detalles adicionales de tejido blando que no eran visibles en condiciones de luz blanca, siguiendo la metodología de Wang et al.15 basada en Kaye et al.40. Se usó un diodo láser violeta cercano al UV de 405 nm para fluorescer la muestra de acuerdo con el protocolo estándar de seguridad láser. Se tomaron fotografías de larga exposición en una habitación oscura con una cámara Nikon D810 DSLR equipada con un filtro de bloqueo de 425 nm. El procesamiento posterior de la imagen (ecualización, saturación y balance de color) se realizó de manera uniforme en todo el campo de visión en Photoshop CS6.

La terminología tegumentaria para la podoteca (incluidas las escamas scutate, scutellate y reticulate) sigue a Lucas y Stettenheim16. La terminología de las características de la superficie plantar del pie sigue a Lennerstedt18,19 y Tsang et al.10. Las almohadillas de los dedos pueden ser planas (perfil bajo; superficie de la almohadilla plantar plana en la cara lateral), bien desarrolladas (perfil alto; superficie de la almohadilla plantar convexa en la cara lateral con un contorno semilenticular) o protuberantes (perfil muy alto; almohadilla plantar muy convexa). superficie con un contorno semi-ovalado o semicircular en el aspecto lateral, formando 'dedos') (Fig. 1 complementaria). Un surco forma la 'bisagra' entre las almohadillas de los dedos, o entre una almohadilla de los dedos y un pliegue. Los surcos pueden ser angostos y en forma de V o anchos con una superficie claramente aplanada entre las sucesivas almohadillas de los dedos. Los pliegues son áreas pequeñas y elevadas que se producen entre las almohadillas de los dedos más grandes y, como resultado, no se extienden más ventralmente que las almohadillas de los dedos principales (Fig. 1 complementaria).

Las categorías ecológicas para las aves rapaces y su asignación son generalmente las siguientes9, con una elaboración de12: Restricción: halcones, águilas (Accipitridae), halcones monteses (Micrastur), alcaudones (Laniidae) y alcaudones (Vangidae) usan sus garras para la restricción prolongada de presas mientras matar presas grandes lentamente; Golpe: se sabe que los halcones (Falconini), los pájaros secretarios (Sagittarius) y los seriemas (Cariamidae) usan sus pies para ataques de conmoción cerebral a alta velocidad; Constricción: los búhos (Strigidae) están especializados en constreñir a los animales pequeños con los dedos de los pies, principalmente usando garras para extender su alcance; Perforación: las águilas pescadoras (Pandion) perforan sus garras en los peces para ayudar a agarrarlos mientras los extraen del agua. Nuestra categoría Constrict sustituye a la categoría 'Suffocate' en 12. Cambiamos el nombre de esta categoría porque la constricción es un término más amplio para usar. Esto se debe a que, si bien se ha confirmado la constricción que conduce a la asfixia en algunas aves97,98, se ha demostrado que algunas constrictoras fuera de las aves matan a las presas al cortarles el flujo sanguíneo99.

Entre las aves no rapaces, las aves en las categorías de 'suelo' y 'percha' pasan la mayor parte de su tiempo en el suelo o posadas en una rama, respectivamente. Los clados incluidos en estos grupos siguen12 y fueron seleccionados para proporcionar una amplia amplitud filogenética.

Las medidas y puntos de referencia para TM siguen la ref. 9 con modificaciones de la ref. 12 que permite su aplicación a más taxones fósiles. Los siete parámetros utilizados en el análisis de TM fueron la curvatura del arco exterior (Oo en °) para cada dígito (I, II, III y IV) y la longitud del arco exterior (ALo) de los dígitos I, II y IV expresada como una relación sin unidades con el longitud del arco exterior del dígito III (sensu9). La mayoría de los especímenes fósiles en este estudio no conservan el dígito I, por lo que se crearon conjuntos de datos separados que incluyen y excluyen este dígito.

Las medidas lineales de las garras modernas se tomaban con cinta métrica para no dañar los huesos, excepto las medidas menores de 1 cm que se recogían con calibradores. Las fotos se tomaron en vista lateral y se importaron a CorelDraw X8 para medidas angulares utilizando la herramienta 'Dimensión angular'. Se usaron fotos tomadas en diferentes ángulos para probar los efectos de paralaje, y las medidas angulares no se vieron notablemente afectadas. En los casos en que las identificaciones de los dígitos eran inciertas, las garras se compararon con especímenes de taxidermia de la misma colección y se refirieron a un dígito en función de su tamaño y curvatura relativos.

Las porciones modernas del árbol filogenético utilizadas en este estudio para el mapeo filogenético y la corrección honesta de diferencias significativas se tomaron de birdtree.org100. Luego se injertaron ramas paravianas no aviares en el árbol moderno siguiendo la topología de la ref. 50. Todas las especies se ubicaron en la edad de su descubrimiento más antiguo, y las divergencias de especies tomaron arbitrariamente 10,000 años. Todas las longitudes injertadas se escalaron de modo que la longitud total de la porción moderna del árbol fuera igual a 94 Ma según un origen estimado de Aves por la ref. 101.

Como varios especímenes fósiles no conservan el dígito I, se necesitan dos conjuntos de datos separados para poder utilizar todos los especímenes: un conjunto de datos que incluya las mediciones del dígito I y otro que las excluya. Se realizaron dos análisis primarios en cada uno de estos conjuntos de datos morfométricos: análisis de componentes principales (PCA) y análisis discriminante lineal (LDA). Ambos análisis reducen la dimensionalidad de los datos haciéndolos más fáciles de interpretar, pero lo hacen con objetivos diferentes. PCA maximiza la varianza explicada por los ejes mientras que LDA maximiza la separación de grupos a priori102 (en este caso categorías ecológicas). Todos los PCA de este estudio utilizan la matriz de correlación, que elimina los efectos de las unidades y la escala escalando las entradas a una varianza constante.

Es necesario realizar varios ajustes para usar LDA en este contexto. LDA requiere que todos los datos no estén correlacionados, lo que es poco probable en los datos biológicos. Seguimos12 y utilizamos el análisis discriminado de componentes principales (DAPC)103 para dar cuenta de esto. Los resultados de LDA y DAPC son idénticos y muestran que LDA es resistente al supuesto no correlacionado. Además, Pandion haliaetus se excluyó de todas las diferencias significativas honestas filogenéticas y LDA, ya que ninguno está diseñado para analizar grupos con un solo miembro.

Las variables TM de grupos modernos con más de un miembro se compararon en busca de diferencias significativas utilizando la función pairwise() (diferencias significativas honestas filogenéticas sensu12) en el paquete R RRPP48 versión 1.1.2 en R versión 4.1.2 (Tabla 2). Se utilizó un total de 1000 permutaciones por convención, y los análisis de sensibilidad encontraron que los valores de p convergen antes de este punto. Kmult, una estadística que resume la señal filogenética en datos multivariados, se calculó utilizando el código R en la ref. 49.

Todos los paravianos fósiles utilizados en este estudio están expuestos en el plano del lecho y son visibles en una sola orientación, aproximadamente bidimensional. La distorsión de los huesos se limita al aplastamiento como resultado de la compresión diagenética de los sedimentos sepultadores. En algunos especímenes (p. ej., STM 0-7, STM 1-114, STM 5-109), la desarticulación menor de las falanges atestigua un grado de deterioro previo al entierro y ruptura de la cubierta de tejido blando que rodea los huesos. En cada uno de estos casos, la desarticulación se limita a una sola falange sin garra. En otros casos (p. ej., STM 0-114, STM 0-147), las diferencias menores o mayores en la orientación de los dedos no permiten una vista lateral perfecta de las almohadillas de los dedos y la podoteca, que es la orientación preferida para determinar la almohadilla de los dedos. saliente. Es importante destacar que la expansión lateral y/o la deformación de los contornos de los tejidos blandos debido a la compresión no se consideran la norma en las muestras fósiles104,105. Más específicamente, el deterioro, la compresión, las diferencias de orientación o cualquier combinación de estos y otros factores tafonómicos no se consideran sesgos significativos, ya que los contornos de los tejidos blandos observados se replican con frecuencia (1) entre los pies derecho e izquierdo y/o ( 2) entre especímenes. Cuando estos efectos eran más evidentes (especialmente en el caso de la orientación de los dedos) y donde los contornos de los tejidos blandos eran ambiguos (p. ej., en regiones donde dos o más dedos se superponen parcialmente), estos dedos/almohadillas no se analizaron aquí.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Las imágenes y todos los demás datos pertinentes a esta investigación están disponibles en el texto principal y en la Información complementaria. Los datos de origen se proporcionan con este documento. Estos datos también se pueden obtener de los autores correspondientes. Los especímenes fósiles investigados están disponibles para el estudio científico por parte de investigadores calificados en el Museo Carnegie de Historia Natural (Pittsburgh, Estados Unidos), Museo de Historia Natural de Florida (Gainesville, Estados Unidos), Museo Geológico de Henan (Zhengzhou, China), Instituto de Vertebrados Paleontology & Paleoanthroplogy (Beijing, China), Museum für Naturkunde Berlin (Berlín, Alemania), Shandong Tianyu Museum of Nature (Pingyi China) y Wyoming Dinosaur Center (Thermopolis, Estados Unidos). Los datos complementarios 1 se componen de datos de la almohadilla del dedo del pie y la escala del pie de las aves modernas, así como datos morfométricos tradicionales de las garras de las aves modernas y los primeros terópodos voladores.

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Descargar referencias

Este estudio fue financiado por el Fondo de Investigación General del Consejo de Subvenciones de Investigación de Hong Kong (RGC GRF 17103315, 17120920 y 17105221; MP), la Escuela de Ciencias de la Vida de la Universidad China de Hong Kong, una beca de posgrado de la Universidad de Hong Kong (PGS; CVM), una beca del Programa de capacitación en investigación del gobierno australiano (RTP; NJE), el Programa de becarios de Taishan de la provincia de Shandong (Ts20190954; XLW) y la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (42288201; XTZ). Se agradece a T. Alexander Dececchi por las discusiones sobre este manuscrito.

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miguel landas

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Thomas G Kaye

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MP, XLW y TGK diseñaron inicialmente el proyecto. MP y TGK recolectaron los datos principales del proyecto (es decir, tomaron imágenes de especímenes) con aportes de XLW, XTZ, PRB, ML, CVM, NJE, LRT e YTT. Todos los autores evaluaron y analizaron los datos. MP, PRB, CVM, NJE, YTT y TGK escribieron el documento con aportes de XLW, XTZ, LRT y ML

Correspondencia a Michael Pittman o Xiaoli Wang.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Communications agradece a Denver Fowler, Jens Lallensack y los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Pittman, M., Bell, PR, Miller, CV et al. La preservación excepcional y la estructura del pie revelan transiciones ecológicas y estilos de vida de los primeros terópodos voladores. Nat Comun 13, 7684 (2022). https://doi.org/10.1038/s41467-022-35039-1

Descargar cita

Recibido: 14 de marzo de 2022

Aceptado: 16 noviembre 2022

Publicado: 20 diciembre 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-022-35039-1

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